春秋战国时期属楚，秦属黔中郡，汉为武陵潭成县地，三国时属吴。唐属朗溪县地。五代年末至宋初为羁糜诚州治，辖地为今会同、通道和贵州的锦屏、天柱、黎平县一带。后周末靖州土民十峒首领杨氏称诚州。宋崇宁二年（1103年），杨晟臻纳贡归附，遂以安靖之意改诚州为靖州，治今渠阳镇，辖永平、会同、通道三县，靖州自此而名。
明洪武元年（1385年）设靖州、五开（今贵州省黎平县）、铜鼓（今贵州省锦屏县）3卫，皆属靖州。至清代靖州仍属直隶州，境域广袤。乾隆三年（1783年）曾以宝庆府（今邵阳市）之城步县来属。1913年废州设靖县。1987年2月19日，国务院批准（国函[1987]31号）撤销靖县，设立靖州苗族侗族自治县（县级）。以原靖县的行政区域为靖州苗族侗族自治县的行政区域。
1996年，靖州苗族侗族自治县面积2200平方千米，人口约24.1万人，其中苗族占总人口的37.76%，侗族占21.58%。辖6个镇、7个乡：渠阳镇、甘棠镇、大堡子镇、平茶镇、新厂镇、坳上镇、铺口乡、藕团乡、横江桥乡、文溪乡、三秋乡、太阳坪乡、寨牙乡。县政府驻渠阳镇
2000年第五次人口普查，靖州苗族侗族自治县常住总人口245444人，其中，渠阳镇84762人，甘棠镇21823人，大堡子镇17568人，坳上镇18249人，新厂镇20205人，平茶镇10774人，太阳坪乡12810人，三锹乡6288人，文溪乡9713人，寨牙乡7661人，横江桥乡8953人，铺口乡14211人，藕团乡12427人。
2010年第六次人口普查，靖州苗族侗族自治县常住总人口245116人，其中，渠阳镇92777人，甘棠镇19615人，大堡子镇16930人，坳上镇15901人，新厂镇18185人，平茶镇9351人，太阳坪乡13163人，三锹乡5975人，文溪乡8848人，寨牙乡7452人，横江桥乡10162人，铺口乡14717人，藕团乡12040人。
2015年11月25日，省民政厅（湘民行发[2015]80号）批复同意：铺口乡、横江桥乡、渠阳镇成建制合并设立渠阳镇。调整后，全县辖6个镇、5个乡：渠阳镇、甘棠镇、大堡子镇、坳上镇、新厂镇、平茶镇、太阳坪乡、三锹乡、文溪乡、寨牙乡、藕团乡。总面积2210平方千米，总人口26.9万人。